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Hicks hat als Häuptling von Berk seinen langgehegten Traum wahrgemacht und eine Welt geschaffen, in der Drachen und Menschen friedlich zusammenleben können. Auch Hicks bester Freund, der Nachtschatten Ohnezahn, fühlt sich in dieser Welt wohl – bis er eines Tages einem ungezähmten und eigensinnigen Drachenweibchen begegnet, das ihm völlig den Kopf verdreht. Das Weibchen sieht aus wie Ohnezahn, nur dass es weiß ist und somit wohl ein Tagschatten sein muss. Während der Flirt der beiden Drachen die Freundschaft von Hicks und Ohnezahn gehörig auf die Probe stellt, bahnt sich ein noch viel schwerwiegenderes Problem an: Der fiese Drachenjäger Grimmel bedroht das Dorf und seine tierischen und menschlichen Bewohner. Nun müssen sich die Drachenreiter und ihre geflügelten Freunde nach einem neuen Ort umsehen, an dem sie leben können – und sie beginnen mit der gefahrvollen Suche nach der sagenumwobenen „verborgenen Welt“, in der sie alle Frieden finden könnten.